在未知生命体全部被消灭后的两年，人类迎来了短暂的和平。但海滩上突然出现的神秘欧帕兹，打破了这一和平。城市中再度出现了人类离奇死亡的案件，这次残杀人们的凶手是新的敌人——不明物体。它们拥有着人类无法匹敌的神秘力量，就连专门为之成立的G3小队也对它们毫无办法。失去记忆的开朗少年津上翔一，暂住在美杉教授家中，与美杉教授的侄女风谷真鱼、儿子美杉太一一起生活。但隐藏在翔一天真笑容背后的，其实是神秘的英雄——假面骑士亚极陀。每当不明物体出现残杀人类时，他便会受到感应前去消灭它们。愈发强大的不明物体、津上翔一过去的记忆以及从欧帕兹中诞生的神秘黑衣少年，它们之间有着什么样的联系呢？一切的真相又是什么？

「超能力开发研究所」突然遭到无数不明物体的攻击，研究所已经完全被破坏殆尽。混乱中，原本在研究所中的超能力者令与纱绫香趁隙逃了出来。数月之后，不明物体的攻击再度出现，这次的目标竟然是纱绫香，翔一闻讯之后立即变身为假面骑士亚极陀，与G3-X一同前住救援。但战斗中G4的出现让大家非常震惊。在两个月前，G4的蓝图被盗，它的力量过于强大，所以装备它的人都会性命不保。到底是谁偷走G4设计图又制造了它？不明物体的攻击到底来自何方？假面骑士亚极陀，G3-X，G4与不明物体之间的战争一触即发！