故事重返上世纪90年代，终极反派宇宙大帝（科尔曼·多明戈 Colman Domingo 配音）从天而降，驱使以天灾（彼特·丁拉基 Peter Dinklage 配音）为首的恐惧兽掀起地球危机。绝境之中，蛰伏许久的巨无霸终觉醒，联合汽车人变形出发，一场前所未有的决战即将上演。

影片讲述了新生代蜘蛛侠迈尔斯携手蜘蛛格温，穿越多元宇宙踏上更宏大的冒险征程的故事。面临每个蜘蛛侠都会失去至亲的宿命，迈尔斯誓言打破命运魔咒，找到属于自己的英雄之路。而这个决定和蜘蛛侠2099所领军的蜘蛛联盟产生了极大冲突，一场以一敌百的蜘蛛侠大内战即将拉响！

故事以漫威漫画人物少年迈尔斯·莫来莱斯为主角，讲述了这位少年在与强大邪恶势力斗争中不断成长，并最终成为蜘蛛侠群体中一员的故事，影片中多个时空多元宇宙平行时空的恢弘世界观令观众叹为观止，六位蜘蛛侠同框出镜更是史无前例。

影片讲述了新生代蜘蛛侠迈尔斯·莫拉莱斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）携手蜘蛛格温·斯泰西（海莉·斯坦菲尔德 Hailee Steinfeld 配音），穿越多元宇宙踏上更宏大的冒险征程的故事。面临每个蜘蛛侠都会失去至亲的宿命，迈尔斯誓言打破命运魔咒，找到属于自己的英雄之路。而这个决定和米格尔·奥哈拉（奥斯卡·伊萨克 Oscar Is aac 配音）所领军的蜘蛛联盟产生了极大冲突，一场以一敌百的蜘蛛侠大内战即将拉响！

艾德金是一名吟游诗人，在一次盗宝行动中，他的贪婪导致了妻子的死亡。之后，野蛮人霍尔盖出现在了颓废的艾德金身边，和他共同抚养女儿琪拉。琪拉长大之后，艾德金、霍尔盖带着琪拉和她的舅舅福奇等人组成了一支盗宝团队，哪知道在一次行动之中失手了，最终，艾德金和霍尔盖锒铛入狱。一晃眼多年过去，艾德金和霍尔盖联手越狱，并且决定夺回他们当年未得手的宝物，为了达成目的，他们还吸纳了菜鸟术士西蒙和德鲁伊女孩多立克。就在艾德金一行人离宝物越来越近之际，当年带着琪拉逃跑的福奇，他的真面目也渐渐的展露了出来。